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这是一个人类和妖怪共存的世界，在妖怪的国度里，鬼太郎（温兹瑛士 饰）和朋友们过着无忧无虑的生活。然而，某一日，封印着人类邪念的妖怪石忽然下落不明，使得整个妖界陷入了恐慌之中，这块石头若是落到了心术不正之徒的手中，后果恐怕不堪设想。与此同时，一位名叫三浦健太的小学生写信给鬼太郎，声称家乡为了修建主题公园而拆毁了稻荷神社，并因此激怒了妖怪，造成灵异事件频发的糟糕局面。让鬼太郎没有想到的是，妖怪石几经辗转，竟然落到了三浦健太的手中。贪婪邪恶的妖怪空狐一直渴望着得到妖怪石以获得强大的力量，在妖怪石的引导之下，空狐渐渐逼近三浦健太的身边。

近来发生了数起离奇的失踪事件——在雨夜听到笼目歌谣的女孩相继行踪不明。鬼太郎（温兹瑛士 饰）发现失踪者是中了蛇女（寺岛忍 饰）的诅咒。女高中生比良本枫（北乃纪伊 饰）也中了此咒，生命濒危，鬼太郎以及同伴们和她一起踏上了解咒之旅。在妖怪图书馆的掌管者文车妖妃的帮助下，众人查知只有集齐三件上古乐器，举行护人囃子之仪才能封印蛇女。于是，一行人分头前往古地图上记载的“天”、“地”、“海”三处，寻找乐器。鬼太郎和比良本枫去“天”——箱根的神山；猫女（田中丽奈 饰）和鼠男（大泉洋 饰）去“地”——高尾山；撒沙婆婆（室井滋 饰）和子泣爷爷（间宽平 饰）去“海”——三浦半岛的海面。旅途中，随着咒语发作期限的逼近，比良本枫对自己的命运感到绝望，自暴自弃起来。她和鬼太郎大吵一架，两人的关系陷入了僵局。